Второй сезон «Четырех морских китов» начинается с того, что хрупкое перемирие между людьми и китами-хранителями трещит по швам. После событий первого сезона главный герой, Кай, пытается восстановить разрушенный храм на побережье, но сталкивается с новой угрозой: из глубин океана поднимаются древние механизмы, которые не подчиняются ни людям, ни китам. Эти машины, оставленные исчезнувшей цивилизацией, начинают высасывать жизненную энергию из моря, превращая воду в черную смолу. Кай и его подруга Рин, пилот боевого дрона, вынуждены объединиться с заклятым врагом — капитаном пиратов-отступников, который знает тайну происхождения китов. Вместе они обнаруживают, что четвертый кит, считавшийся погибшим, на самом деле запечатан в подводной вулканической впадине, и его пробуждение может либо спасти мир, либо уничтожить все живое.
Параллельно развивается линия младшей сестры Кая, Миюки, которая слышит голоса из глубин и начинает понимать язык древних машин. Она узнает, что киты — не биологические существа, а живые корабли, созданные для переноса сознания вымершей расы. Черная смола — это побочный эффект их «сна», и если не разбудить четвертого кита правильно, весь океан превратится в мертвую зону. Кульминация наступает, когда пираты и защитники храма объединяют свои технологии, чтобы провести ритуал синхронизации, но в последний момент выясняется, что один из союзников — шпион, работающий на корпорацию, которая хочет поработить китов. Кай жертвует своей связью с морем, чтобы дать Рин шанс перепрограммировать машины, и в финале четвертый кит поднимается из лавы, но его разум оказывается поврежден. Сезон заканчивается клиффхэнгером: кит начинает уничтожать все корабли без разбора, а из его спины вырывается луч света, уходящий в небо, намекая на то, что истинная угроза приходит не из воды, а из космоса.
